Nascido em 1954, ele é pai de Dean Winchester e Sammuel Winchester, desde que sua mulher foi assassinada de uma forma sobrenatural, John vem procurando o demônio que à matou, e por causa disso acabou se tornando um caçador famoso por ajudar as pessoas a se livrarem de seres que assombravam cidades, casas ou que matavam pessoas. e por ter virado este caçador ele acabou se distanciado dos seus filhos. No entanto, também arranjou durante esse meio tempo muitos inimigos. Muito do passado de John está sendo revelado aos poucos durante a série. Infelizmente, assim como sua esposa, John acaba morrendo pelas mãos do mesmo demônio, pois na caça ao demônio o seu filho Dean sofre um acidente e ele acaba dando a sua vida para salva a vida do seu filho, e para esse trato poder ser válido ele tinha que entrega o "collte" (arma sobre a qual tira a vida de qualquer ser sobrenatural) e ter que oferecer a sua vida para o demônio de olhos amarelos.
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